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Nel 1260 l'Ordine di Santa Maria dei Servi si insediava fuori Porta Romana, luogo in cui fu costruito un oratorio dedicato alla Beata Vergine successivamente incorporato nella chiesa trecentesca.
Qualche anno più tardi, fu iniziata la costruzione di una chiesa più grande che ricalcava nelle sue forme architettoniche la tipologia delle chiese degli Ordini di Mendicanti, quindi con un unica navata con copertura a capriate, abside quadrata con volta a crociera e facciata con portale e rosone semplice.
La stessa struttura è ripetuta nel vano sottostante la chiesa che fu adibito a cantina.
L'aspetto attuale degli interni della chiesa è il frutto di un ulteriore restauro avvenuto nel '700 che ne ha visto il completo ammodernamento in pieno stile Barocco con largo uso di decorazioni e modanature in stucco bianco.
Il vano sottostante la chiesa è ora utilizzato come pinacoteca, in cui sono conservate opere di proprietà ecclesiastica provenienti dalla chiese della città e del suo territorio. Tra gli autori possiamo ricordare l'orvietano Cesare Nebbia, Salvio Savini, Antonio Circignani detto Il Pomarancio.
Nel 1834 grazie allo storico dell'arte e pittore tedesco Antoon Ramboux, fu scoperto l'affresco più importante  presente nella chiesa. Nascosto in un'intercapedine, infatti, era l'affresco "La Deposizione dalla Croce" del Perugino, opera dell'ultima parte della vita del pittore pievese.